Sistemas alternativos a los fungicidas sintéticos para el control
de enfermedades de postcosecha de cítricos
Lluís Palou Vall
Departamento de Postcosecha, Instituto Valenciano de
Investigaciones Agrarias (IVIA), Apartado Oficial, 46113 Moncada,
Valencia
Introducción
Las pérdidas económicas ocasionadas por las enfermedades de la
post-recolección constituyen actualmente uno de los principales problemas de
nuestro sector citrícola. En las condiciones españolas, en una campaña normal
estas pérdidas pueden suponer de un 3 a un 6% de toda la producción
comercializada, y pueden superar fácilmente el 8% si las condiciones ambientales
durante el período de recolección son especialmente favorables al desarrollo de
los hongos (Tuset, 1987). La gran mayoría de los podridos parasitarios
producidos en naranjas y mandarinas durante la globalidad del proceso de
comercialización son debidos a Penicillium digitatum (Pers.:Fr.) Sacc., y a Penicillium italicum Wehmer,
causantes respectivamente de las podredumbres verde y azul de los cítricos. A
nivel mundial, las podredumbres verde y azul también son las enfermedades más
importantes en postcosecha de cítricos, especialmente en aquellas áreas
geográficas con veranos poco lluviosos.
La infección del fruto por parte de P. digitatum y P.
italicum tiene lugar a través de
heridas producidas en la piel, o bien mientras los frutos permanecen maduros en
el árbol, o bien durante la recolección y el posterior manejo de los mismos. La
fuente de inóculo puede encontrarse en el campo, en la central citrícola o en
cualquiera de los canales de distribución y venta de la fruta. Actualmente su
control se basa en la aplicación en postcosecha de fungicidas químicos de
síntesis. Los principales productos empleados en los almacenes españoles son el
ortofenil fenato sódico, el tiabendazol y el imazalil. La aplicación masiva y
continuada de estos productos ha generado graves problemas como son la aparición
de cepas del patógeno resistentes a los fungicidas, el incremento de los
resíduos en los frutos y el aumento de la incidencia de ciertas enfermedades no
controladas por los fungicidas sintéticos clásicos. A esta importante
problemática, el sector de la conservación y la comercialización de cítricos
debe añadir las exigencias de una legislación cada vez más restrictiva en lo
referente a la utilización de productos químicos. Esto aún cobra, si cabe, mayor
importancia en el contexto de la producción integrada, donde uno de sus
objetivos básicos es minimizar las aplicaciones de pesticidas para obtener fruta
con la menor cantidad posible de resíduos y salvaguardar así el medio ambiente.
En este sentido hay que ser especialmente cuidadosos en los tratamientos de
post-recolección, que es precisamente cuando la fruta está más próxima al
consumidor.
Ante esta situación no es de extrañar que se haya priorizado a
nivel mundial la búsqueda y la implementación de métodos alternativos de control
de enfermedades de postcosecha que, sin la utilización de fungicidas de
síntesis, permitan ofrecer al consumidor un producto final de igual calidad a
precios competitivos. En el presente artículo se describen brevemente los
principales sistemas alternativos físicos, químicos y biológicos que, solos o
combinados, se están ensayando en centros de investigación de todo el
mundo.
Sistemas físicos
Tratamientos con calor: curado y agua caliente
El curado o tratamiento con aire caliente
es un procedimiento por el cual la fruta llegada del campo se almacena aaltastemperaturas
(>30ºC) y alta humedadambiental(>90%) durante períodos de tiempo variable (1-3 días).
El tratamiento reduce significativamente la incidencia de las podredumbres verde
y azul, aunque resulta poco efectivo contra esta última cuando los frutos
cítricos se almacenan posteriormente en frío (Plaza et al., 2003). A pesar de
sus efectos beneficiosos, el curado de los cítricos no se está utilizando a
nivel comercial de forma generalizada por el elevado coste que supone calentar
grandes cantidades de fruta durante varios días.
Además, en casos de aplicación defectuosa pueden producirse
efectos adversos en la calidad de la fruta tratada como pueden ser pérdidas de
peso o fitotoxicidades debidas a un exceso de calor. Por otro lado, con mandarinas tempranas se han hecho tentativas de
integrar su aplicación con la del proceso de desverdización (Plaza et al.,
2004a).
Con tratamientos con agua caliente pueden alcanzarse
en algunos casos los efectos beneficiosos del curado con una tecnología mucho
más simple, práctica y barata. Baños de poca duración (1-3 min) en aguacaliente(>50ºC)
son efectivos contra las podredumbres verde y azul y otras enfermedades de
postcosecha de cítricos (Tuset et al., 1996; Palou et al., 2001). Los
principales factores limitantes son la poca persistencia del tratamiento y el
estrecho margen existente entre las temperaturas efectivas y las que causan
daños irreversibles en la piel de los frutos cítricos. En general, inmersiones a
temperaturas superiores a los 53ºC resultan fitotóxicas. En Israel se ha
patentado un sistema llamado "hot water brushing" consistente en un cepillado de
los frutos en la línea de confección de unos 20 s simultáneo a la aplicación en
ducha de agua caliente a 62ºC (Porat et al., 2000).
Los efectos tanto del curado como del agua caliente sobre los
patógenos pueden ser directos o indirectos (Schirra et al., 2000). Entre los
primeros, los más destacables son la inhibición de la germinación o del
crecimiento del tubo germinativo y los daños sobre las hifas fúngicas en
crecimiento. Los efectos indirectos se refieren a la inducción en el huésped de
resistencia a la infección. El calor puede contribuir a mantener o alargar la
actividad antifúngica de compuestos constituyentes de la piel de los cítricos
como el citral o proteinas antifúngicas como la quitinasa o la â-1,3-glucanasa.
También puede inducir la biosíntesis en heridas superficiales inoculadas con el
patógeno de compuestos nuevos de elevada actividad antifúngica (fitoalexinas
como la escoparona o la escopoletina). Por otro lado, también puede catalizar la
biosíntesis en heridas de la piel de ligninas y materiales análogos que actuan
como una barrera física a la penetración de las hifas del hongo.
Además, el curado, pero especialmente el agua caliente, pueden
llegar a fundir las ceras epicuticulares del flavedo y taponar así microheridas
y vías de entrada de los patógenos. Aparte de su utilización para el control de
enfermedades, otra aplicación importante de los tratamientos con calor en
postcosecha de cítricos se basa en su capacidad de inducir en cultivares
sensibles resistencia a los daños por frío.
Irradiaciones
Existe desde los años 80 en EE UU una legislación que regula la
utilización de radiaciones ionizantes (rayos gamma, rayos beta o electrones
acelerados y rayos X) y establece una dosis máxima de 1000 Gy para el
tratamiento de fruta fresca. El principal problema de estos tratamientos, aparte
de que resultan muy caros y poco prácticos puesto que se requieren instalaciones
especiales, es que las dosis mínimas necesarias para un control efectivo de las
enfermedades de postcosecha pueden resultar fitotóxicas, manchándose con
facilidad la piel de los frutos (Kader, 1999). Mientras que los rayos gamma y
beta han sido extensivamente evaluados para este propósito, el interés hoy en
día se centra en las posibilidades de los rayos X, aún muy poco estudiados y con
un mayor poder de penetración.
La luz ultravioleta (UV) es altamente energética y puede ser
fácilmente absorbida por los organismos vivos.
Este principio se ha utilizado para intentar inactivar esporas de
patógenos importantes de postcosecha de cítricos com P. digitatum, P. italicum
o Fusarium oxysporum. La irradación a dosis bajas (2-8 kJ m-2) de luz UV
lejana o de baja longitud de onda (UV-C, entre 100 y 280 nm) sobre los cítricos
ya recolectados puede inducir resistencias en la piel del fruto contra
enfermedades de postcosecha. El modo de acción parece relacionado con la
inducción de la biosíntesis de fitoalexinas como la escoparona (Droby et al.,
1993).
Tratamientos complementarios
Como sistemas físicos complementarios a otros tratamientos
antifúngicos de postcosecha pueden citarse la propia conservación frigorífica (a
3-5ºC para naranjas y mandarinas) y la conservación frigorífica en atmósferas de
baja presión o hipobáricas (75-175 mm Hg). El almacenamiento en estas
condiciones no ejerce por si mismo una actividad fungicida pero sí una acción
fungiestática de inhibición o retraso del crecimiento de los patógenos. Por otro
lado, ralentiza la actividad metabólica del fruto y retrasa su entrada en
senescencia, ayudando así a mantener la resistencia del fruto a la infección. En
general, desde el punto de vista de su acción contra las enfermedades, las
atmósferas controladas hipobáricas no ofrecen ventajas sustanciales respecto a
las atmósferas controladas convencionales (modificación de los niveles
atmosféricos normales de O2 y CO2).
Sistemas químicos
Los productos químicos alternativos a los fungicidas de síntesis
tradicionales deben ser sustancias, naturales o de síntesis, con efectos
residuales sobre el medio ambiente y toxicológicos sobre personas y animales
conocidos y muy bajos. Por este motivo no extraña que la mayoría de los
candidatos que se ensayan sean sustancias presentes de forma natural en plantas,
animales o microorganismos o, en el caso de productos sintetizados
artificialmente, sean aditivos alimentarios permitidos sin restricciones por la
legislación.
Sustancias naturales
Se estima que únicamente alrededor del 2% de las plantas
superiores han sido evaluadas por sus propiedades pesticidas y, de hecho, la
gran mayoría de ellas lo han sido por sus propiedades insecticidas. Así,
mientras que varios insecticidas se han desarrollado a partir de metabolitos
secundarios de plantas, prácticamente no existen fungicidas comerciales con este
origen, aunque a nivel experimental se ha constatado que un gran número de ellos
presentan cierta actividad antifúngica. Este es el caso de distintos extractos
de plantas superiores, como los glucosinolatos, producidos por especies de la
familia de las crucíferas, o los extractos de Aloe vera o de especies de los géneros Allium y Capsicum.
Distintos componentes naturales del flavedo de los frutos
cítricos, ya sean preformados o inducidos (fitoalexinas), también presentan
actividad antifúngica. Entre los componentes preformados destacan algunos
terpenos como el citral (3,7-dimetil-2,6-octadienal), cumarinas como la limetina
(5,7-dimetoxicumarina), la 5-geranoxi-7-metoxicumarina o la 7-geranoxicumarina,
y furanocumarinas como la isopimpinellina (5,8-dimetoxipsoraleno). Las
fitoalexinas más estudiadas son la escoparona (6,7-dimetoxicumarina) y la
escopoletina (6-hidroxi-7-metoxicumarina). La actividad de todos estos
componentes naturales disminuye sensiblemente a medida que el fruto envejece.
Algunos se han conseguido sintetizar artificialmente e incluso utilizar como
tratamientos fungicidas, aunque aún no a nivel comercial (Angioni et al.,
1998).
Loa aceites esenciales de un número importante de especies
vegetales (por ejemplo de los géneros Citrus, Thymus, Origanum, Salvia, Mentha, Rosmarinus,
Abies, Pinus, Lavandula, Eucaliptus, etc.) han sido evaluados por su capacidad fungitóxica (Wilson et al.,
1997) y algunos de los compuestos responsables de esta capacidad,
mayoritariamente componentes terpénicos, han sido identificados. Entre ellos
destacan el carvacrol, el panisaldehido, la L-carvona, el eugenol, la
D-limonina, etc. Ciertos compuestos aromáticos volátiles que se producen durante
la maduración de algunos frutos también presentan actividad inhibidora contra
patógenos de postcosecha. Fumigaciones con acetaldehído, hexanal o benzaldehído
podrían resultar interesantes, especialmente para el control de infecciones
latentes, que no pueden controlarse con fungicidas no sistémicos ni con agentes
de biocontrol (Wilson et al., 1997).
El ácido jasmónico y el metil jasmonato, conocidos conjuntamente
como jasmonatos, son reguladores naturales del crecimiento con capacidad
inhibidora de la podredumbre verde de los cítricos. El quitosano, un polímero de
la â-1,4-glucosamina que se obtiene por deacetilación de la quitina del
exoesqueleto de los artrópodos y que también es un componente estructural de la
pared celular de algunos hongos, también presenta actividad antifúngica contra
distintos patógenos de postcosecha.
Sustancias GRAS, conservantes y aditivos
alimentarios
La sustancias catalogadas como "generally recognized as safe"
(GRAS) por la "United States Federal Drug Administration" (US FDA) de EE UU y
los aditivos alimentarios son compuestos permitidos sin restricciones por las
distintas legislaciones para muchas y variadas aplicaciones en el campo
agroalimentario. El principal interés para su uso en fruta fresca radica en que
no conllevan problemas de residuos. En general, los aditivos alimentarios con
actividad antimicrobiana directa forman el grupo de los conservantes o
preservativos. Suelen ser ácidos y sales orgánicas o inorgánicas que pueden
sintetizarse fácilmente y cuya acción contra los microorganismos es bastante
específica. Entre más de 40 aditivos (acetatos, sorbatos, benzoatos,
propionatos, formatos, cloruros, fosfatos, etc.) que se ensayaron como
soluciones acuosas para el control in vivo de P. digitatum en cítricos, los mejores resultados se obtuvieron con
el sorbato potásico y el benzoato sódico (Palou et al., 2002b). Contra la
podredumbre verde también se han ensayado con resultados variables fumigaciones
de frutos cítricos con ácidos orgánicos como el fórmico, acético o propiónico
(Sholberg, 1998).
Existen otros aditivos no
incluidos en el grupo de los conservantes que también presentan cierta capacidad
directa o indirecta de inhibir el desarrollo de algunos microorganismos. Este es
el caso de algunas sustancias clasificadas como agentes depresores de la
actividad de agua y de algunos correctores de pH como los carbonatos y bicarbonatos. Precisamente, los únicos
tratamientos con aditivos que han llegado a implementarse a nivel comercial,
concretamente en centrales citrícolas de California, son baños de 2-3 min en
soluciones acuosas calientes (40-50ºC) de carbonato o bicarbonato sódicos a
concentraciones del 2-3%. Se trata de tratamientos curativos contra
P. digitatum y P.
italicum que ya se utilizaban antes
de la aparición del fungicida ortofenil fenato sódico en los años 50 y que tras
numerosos estudios (Smilanick et al., 1999; Palou et al., 2001, 2002a) han
recobrado su interés en la coyuntura actual por su efectividad, fácil
disponibilidad y aplicación y bajo precio. No obstante, no ejercen acción
preventiva y su eficacia y persistencia no igualan a la de los fungicidas
convencionales por lo cual actualmente se están ensayando en combinación con
otros sistemas de control.
Fungicidas de bajo riesgo
La "United States Environmental Protection Agency" (US EPA) ha
establecido recientemente una nueva categoría de fungicidas de síntesis,
conocida como fungicidas de bajo riesgo ("reduced risk fungicides"), en la que
se integran nuevas materias activas que, en comparación con los fungicidas
tradicionales, son de toxicidad más baja para el hombre y los organismos que no
se pretende controlar y contaminan menos el medio ambiente. En esta categoría se
incluyen tres materias activas que podrían ser de aplicación en postcosecha de
cítricos: fludioxonil (Scholar., Syngenta), azoxistrobin (Abound., Syngenta) y
pirimetanil (PH066, Janssen).
Otros productos químicos
Otros compuestos que se han evaluado para el control de
podredumbres en postcosecha de cítricos incluyen el bórax (tetraborato sódico
decahidratado), el ácido bórico, el poliboro (octaborato disódico), el etanol,
el dióxido de azufre, el polisulfuro de calcio y el peróxido de hidrogeno.
Ninguno de estos tratamientos se está utilizando comercialmente debido o a su
falta de efectividad o a problemas derivados de su aplicación.
Conservación en atmósferas
controladas
La conservación frigorífica de los cítricos en atmósfera
controlada convencional (5-10% O2
+ 0-5% CO2) o en atmósfera con monóxido de
carbono (5-10% CO) pueden considerarse tratamientos químicos complementarios de
acción fungiestática. La realidad, no obstante, es que su utilización no se ha
generalizado porque las ventajas que proporcionan no compensan los elevados
costos de instalación y mantenimiento. El CO, además, es un gas inflamable y su
uso comporta riesgos de incendio.
Por el contrario, sí existe hoy en día interés en el sector de los
cítricos por la conservación en atmósferas ozonizadas. Desde el punto de vista
del control de enfermedades, estudios recientes (Palou et al., 2004) indican que
el ozono (O3) gaseoso es incapaz de controlar infecciones de
Penicillium spp. y otros patógenos establecidas en la piel de los
frutos y, por tanto, en ningún caso puede considerarse un sustituto de los
fungicidas aplicados en dréncher o en la línea de confección. La ozonización
continua o intermitente del ambiente de las cámaras a concentraciones de 0,3 ppm
(límite máximo para exposiciones de hasta 15 min según la legislación de EE UU)
no resulta fitotóxica e inhibe de forma importante el crecimiento aéreo de
micelio y la esporulación en cítricos conservados en frío, pudiéndose así
reducir la carga de inóculo fúngico presente en los almacenes y también evitar
la proliferación de cepas patogénicas resistentes a los fungicidas. No obstante,
el ozono gaseoso no puede traspasar ni plásticos ni cartones por lo que este
efecto únicamente se consigue cuando los frutos están almacenados en envases de
gran superficie abierta como cajas o contenedores de campo o cajas de plástico
retornables. Debido a su elevado poder oxidante, el ozono puede resultar dañino
para el ser humano, fitotóxico para los frutos y corrosivo para muchos
materiales. Por ello es muy importante que, en el caso de que se instale un
sistema de generación, se adopten las medidas de seguridad correspondientes y se
controle en todo momento la concentración de gas que se genera en el interior de
las cámaras frigoríficas.